John Albright bắt đầu sự nghiệp điện ảnh của mình vào năm 1935, thường đóng vai những nhân vật như bồi bàn, sinh viên và vũ công. Tuy nhiên, giống như nhiều diễn viên khác, sự nghiệp của ông đã bị gián đoạn bởi Thế chiến II khi ông gia nhập Không quân. Sau khi chiến tranh kết thúc, ông trở lại với sự nghiệp của mình và được ký hợp đồng với MGM vào thời kỳ altın son của điện ảnh âm nhạc, nhờ vào vẻ ngoài trẻ trung và khả năng nhảy múa của mình. Vào cuối những năm 1940, Albright bắt đầu xuất hiện trong nhiều cảnh hơn, thường đóng vai những người dân thị trấn điển hình. Ông đã chuyển sang đóng cảnh trong các bộ phim tư pháp, đóng vai những người dân trong các bộ phim western, và vẫn tiếp tục đóng vai bồi bàn hoặc người phục vụ vì vẻ ngoài trẻ trung của mình. Trong những năm 1950, John Albright đã chuyển sự chú ý của mình sang các khía cạnh chính trị của Hiệp hội Diễn viên Phụ (Screen Extras Guild) và đã được bầu vào ban điều hành của tổ chức này. Tuy nhiên, đây không phải là một công việc toàn thời gian, và nhờ vào các mối quan hệ tại Warner Brothers và MGM, ông đã có thể xuất hiện trong hàng trăm bộ phim và chương trình truyền hình western với các vai diễn thông thường của mình. Các vai diễn của ông đã tiếp tục trong những năm 1970, nhưng có điều gì đó đã xảy ra với Albright và nhiều diễn viên thời kỳ trước. Thị trường hoài niệm đã trở nên phổ biến và mọi người muốn nghe về những trải nghiệm của ông trong quá trình quay phim "Cuốn theo chiều gió" (Gone With the Wind). Điều này đã dẫn đến việc Albright thỉnh thoảng xuất hiện tại các hội nghị xung quanh bộ phim và cũng dẫn đến việc ông xuất hiện trong một số tài liệu về "Cuốn theo chiều gió" cho đến khi ông qua đời vào năm 2001.
